Orecchio di squalo

Andrea Dell’Apa, giovane biologo italiano impegnato nello studio degli squali e in procinto di partire per l’estero per occuparsi di spinaroli, è particolarmente interessato all’udito degli squali. Gli abbiamo chiesto di parlarcene.

Gli elasmobranchi (squali, razze e chimere) sono animali che da un punto di vista sensoriale sono dotati di molte capacità. La più studiata e conosciuta è senz’altro quella legata all’elettrorecezione, tramite le ampolle del Lorenzini. Meno studiato è il senso dell’udito che questi animali possiedono, dovuto al fatto che per molti anni lo studio della struttura anatomica dell’orecchio interno degli squali è stata accantonata.

Infatti molte delle ricerche effettuate sul sistema acustico degli elasmobranchi risalgono ai primi anni ’60 e si sono presocchè interrotte negli anni ’80. La maggior parte di queste linee di ricerca, ovviamente statunitensi, erano finanziate per lo più dalla marina militare americana allo scopo di verificare se gli squali potessero essere respinti da suoni particolari, a protezione dei marinai che eventualmente sarebbero finiti in mare in seguito a naufragi durante azioni di guerra. Tali ricerche però si interruppero quando altre linee di ricerca parallele scoprirono l’efficacia di sostanze che risultavano sgradevoli o repellenti per gli squali stessi e che per tal motivo erano di più facile uso per i naufraghi stessi.

Ma per il mondo scientifico la domanda rimane lo stesso: quali sono i suoni che gli squali sono in grado di percepire?
Per rispondere a questa domanda bisogna prima di tutto dare una prima descrizione delle strutture interne dell’orecchio, le quali sono in grado di percepire i suoni.

Con cosa ascolta i suoni? – Gli elasmobranchi posseggono esclusivamente i labirinti associati all’orecchio interno, e non possiedono organi accessori per la ricezione dei suoni, presenti in altri pesci: quali la vescica natatoria, connessioni ossee tra la vescica natatoria ed i labirinti.

Com’è fatto l’orecchio di uno squalo – Ogni labirinto include 3 canali semicircolari membranosi ripieni di un fluido (fluido endolinfatico), indicati in fig.1 come canale anteriore verticale, canale posteriore verticale, e canale orizzontale (nella maggior parte delle specie animali, uomo compreso, vengono spesso descritti semplicemente come canale anteriore, posteriore ed orizzontale). Contiene inoltre due camere relativamente larghe e ripiene anch’esse di fluido, l’utricolo ed il sacculo; con quest’ultimo che si allarga nella sua porzione terminale formando una terza camera più piccola, la lagena. Queste tre aree sensoriali sono coinvolte sia nell’equilibrio che nella percezione dei suoni. Ogni camera è provvista di un epitelio sensoriale, denominato macula (le zone grigie evidenziate in figura 1), contenente le cellule ciliate (“hair cells”) deputate alla captazione dei suoni. Ogni cellula ciliata è costituita da un singolo chinociglio centrale e da stereociglia più piccole (anche fino a 60 unità) che lo circondano (foto 1).

Il movimento delle stereociglia verso il chinociglio genera un aumento del numero di potenziali d’azione per unità di tempo relativamente all’attività spontanea dei neuroni associati all’ottavo nervo craniale. Il movimento opposto, ossia il chinociglio verso le stereociglia, porta ad una diminuzione nel numero dei potenziali d’azione per unità di tempo inviati dagli stessi neuroni al cervello. Nelle maculae, oltre alle cellule ciliate, sono presenti piccole concrezioni calcaree denominate otoconi (Foto 2), tenute insieme da una matrice extracellulare. Tale massa, denominata strato otoconiale (“otoconial layer”), è importante quale organo di equilibrio e per la percezione degli stimoli gravitazionali. Quando la testa si muove, la densa massa otoconiale rimane indietro per via dell’inerzia ad essa associata. Ciò provoca uno sforzo di taglio nella matrice extracellulare (“gel layer”), che è percepito dalle cellule ciliate presenti nella zona sottostante (Fig.2).

Altra caratteristica importante è che il sacculo, nella sua porzione apicale, si restringe a formare il dotto endolinfatico (fig.1), che attraversa la fossa parietale terminando direttamente in un piccolo poro sulla superficie esterna, detto poro endolinfatico (Fig. 3)

Tale poro endolinfatico permette in definitiva una comunicazione diretta tra l’esterno (l’ambiente marino) e le strutture associate all’orecchio interno. Il dotto endolinfatico è ripieno di fluido endolinfatico ad alto contenuto in ioni. Per le sue caratteristiche, si è ipotizzato che tale connessione possa funzionare come sito di rilascio dello spostamento associato alle onde sonore, dato che ogni flusso verrà propagato dall’esterno fino al sacculo.

Negli elasmobranchi è presente un’ulteriore macula che non è presente negli altri pesci: la macula neglecta. Una prima fondamentale caratteristica di tale macula è che non contiene otoconi (presenti come già detto nelle macule del sacculo, utricolo e lagena), ma soltanto cellule ciliate. In ragione di ciò si può ipotizzare che l’epitelio sensoriale di tale macula sia importante per la percezione dei suoni e non per l’equilibrio o la ricezione degli stimoli gravitazionali. A tal proposito Lowenstein &  Roberts (1951) hanno trovato che le macule della lagena e dell’utricolo in una specie di razza (Raja clavata) non rispondono a stimoli vibrazionali ma bensì gravitazionali. La sensibilità alle vibrazioni era invece fornita da una piccola porzione di epitelio sensoriale della macula dell’utricolo (denominata lacinia), ma soprattutto dai 2/3 anteriori dell’epitelio associato alla macula neglecta. Ciò indica che l’epitelio sensoriale associato alla macula neglecta è particolarmente stimolato dalle vibrazioni. In seguito a tale scoperta gli stessi autori suggerirono che la macula neglecta fosse un importante organo usato dagli squali per la percezione dei suoni.

Ulteriori prove a conferma di tale conclusione vennero dalle ricerche di Corwin (1981) sullo squalo limone (Negaprion brevirostris). Durante i suoi esperimenti  esaminò la risposta neuronale dell’ottavo nervo cranico, quello associato al senso dell’udito, dopo aver lesionato tramite elettrocauterizzazione prima la macula del sacculo ed in seguito la macula neglecta. Nel primo caso si registrava una notevole riduzione delle capacità auditive negli esemplari, mentre nel secondo venivano perse del tutto. Ciò dimostra che le hair cells della macula neglecta sono principalmente responsabili della percezione dei suoni negli elasmobranchi. In tale percezione è altresì importante, la posizione della macula neglecta rispetto alle altre strutture associate all’orecchio interno prima descritte, nonché la sua vicinanza alla fossa parietale. Come si può vedere in figura 3, l’epitelio della macula neglecta è posto nel dotto del canale semicircolare posteriore, il quale prende contatto anteriormente con un’apertura membranosa posta alla base della fossa parietale, la finestra ovale. Posteriormente, invece, il dotto termina nell’aspetto dorsale del sacculo, in una struttura trasparente e sottile analoga alla finestra rotonda presente nell’orecchio interno dei mammiferi. Per capire cosa ciò comporti , si rimanda il lettore alla consultazione di questo link, ove è possibile avere una spiegazione piuttosto semplice ma altrettanto efficace di come avvenga la percezione del suono nei mammiferi, uomo compreso.

Molto semplicemente, l’onda sonora, se dotata di sufficiente intensità ed adeguata frequenza, riesce a far entrare in vibrazione la membrana timpanica. Da qui l’energia associata all’onda viene convertita in energia pressoria ed amplificata dalla catena degli ossicini dell’orecchio medio (martello, incudine, staffa), che la trasmettono alla membrana della finestra ovale e da questa alla perilinfa (incomprimibile) che riempie la cavità del labirinto osseo, che a sua volta la trasmette alla membrana della finestra rotonda. Da qui l’impulso verrà stimolato nel nervo che lo invierà al cervello. Ciò indica che i mammiferi sono in grado di percepire le intensità dei suoni.

Il suono altro non è che un’onda che si propaga nel mezzo, in seguito ad una vibrazione subita da un corpo elastico. Immaginiamo di colpire con la nostra mano la scrivania sulla quale stiamo lavorando: La scrivania rappresenta l’oggetto che viene fatto vibrare e tale vibrazione viene trasferita alle nostre orecchie dal mezzo aria. I suoni, infatti , si propagano attraverso mezzi elastici, quali l’aria e l’acqua. La differenza fondamentale è che l’intensità di questi mezzi è molto diversa, ed influenza la velocità di propagazione del suono, che nell’acqua è circa 5 volte superiore a quella dell’aria a parità di intensità. La membrana timpanica funziona da trasduttore di pressione dell’intensità associata all’onda sonora: maggiore è l’intensità di un suono e maggiore sarà la pressione esercitata da tale suono sulla membrana timpanica. Tale pressione verrà accoppiata alla catena degli ossicini dell’orecchio medio ove verrà amplificata e trasferita all’orecchio interno tramite la finestra ovale. I pesci dotati di vescica natatoria sono anch’essi in grado di percepire la componente pressoria associata ai suoni, poiché la vescica stessa funziona in modo simile alla membrana timpanica, riuscendo a percepire le variazioni di pressione associate ai suoni.

Gli squali, come abbiamo detto all’inizio, non sono dotati di strutture analoghe per poter percepire la componente pressoria associata all’onda sonora e trasmessa dal mezzo acqua. Quale componente fisica riescono allora a percepire?

Il mezzo acqua è composto da particelle. Quando una particella viene raggiunta da un’onda sonora (ciò vale anche nel mezzo aria), subisce uno spostamento lungo la direzione di propagazione, acquistando inoltre una velocità lungo la direzione di propagazione dell’onda sonora e subendo inoltre un’accelerazione lungo la stessa direzione. Spostamento, velocità, ed accelerazione rappresentano ciò che prende il nome di “particle displacement” delle molecole d’acqua che se le passano attraverso gli urti. Gli squali sono quindi in grado, attraverso le cellule ciliate presenti nell’epitelio delle macule, di percepire la “particle displacement” associata al suono, che gli dà informazioni sulla direzione della fonte di origine del suono e presumibilmente anche della sua distanza. Alcune recenti ricerche però (Fraser et al, 2002, Heupel, 2003) dimostrerebbero che in realtà gli squali sarebbero in grado di percepire variazioni pressorie del mezzo acqua. Un’ipotesi molto interessante venne fatta in tempi non sospetti nel 1974 da un gruppo di ricercatori: Fay, Kendall, Popper e Tester. Studiando le caratteristiche anatomiche della macula neglecta e la risposta alle vibrazioni sonore, ipotizzarono che la finestra ovale, presente in figura 3, potesse in qualche modo funzionare da trasduttore di pressione. Un po’ come succede nei mammiferi per la membrana timpanica.

Ovviamente ulteriori studi dovranno avvalorare tale tesi, ma ciò che si può affermare con una certa sicurezza è che se gli squali riescano a percepire la componente “pressoria” dei suoni, oltre che la “particle displacement” associata alle molecole d’acqua, la macula neglecta gioca un qualche ruolo fondamentale nel processo sensoriale. A ulteriore dimostrazione di quanto finora detto, si possono citare gli studi effettuati da Corwin pubblicati nel 1978, in cui si mette a confronto la struttura anatomica dell’orecchio interno di 6 specie di elasmobranchi (fig.4)

Come si può notare dalla figura, c’è una notevole differenza di forma e dimensioni nelle strutture tra le specie batiali (Myliobatis e Torpedo) e quelle pelagiche (Carcharhinus e Notorynchus) e bentopelagiche (Mustelus e Ginglymostoma), soprattutto nella forma e dimensione del dotto del canale posteriore e del sacculo. Nel Carcharhinus e nel Notorynchus il dotto è più grande ed è molto prossimo alla finestra ovale. Nelle altre specie, più bentoniche, risulta invece più distante dalla stessa. Le specie di elasmobranchi considerate pelagiche sono primariamente piscivore, mentre quelle più prossime al substrato lo sono in minor misura. Anche il sacculo e l’utricolo, e le relative macule ad essi associate, risultano più grandi nelle specie pelagiche/piscivore. E’molto probabile quindi l’esistenza di una correlazione diretta tra la forma e la posizione della macula neglecta negli squali ed il tipo di strategie alimentari; ed è rilevante il fatto che le specie a strategia alimentare mista (eurifaghe), quali il Mustelus ed il Ginglymostoma, mostrino una struttura e disposizione del dotto posteriore intermedia. In ragione di quanto finora detto appare evidente la necessità di ulteriori e più approfondite ricerche sulle funzioni delle cellule sensoriali presenti nell’epitelio della macula neglecta.

Una volta descritte le strutture anatomiche deposte alla percezione dei suoni, resta da spiegare quale range di suoni sia audibile dagli elasmobranchi. Per determinare tale range si effettua una serie di esperimenti che portano alla costruzione di un’audiogramma. Un’audiogramma rappresenta la curva di risposta di una specie animale, uomo compreso, ai suoni per ogni specifica frequenza. In figura 5 è rappresentato un audiogramma umano, ed in figura 6 un audiogramma di squalo nutrice (Ginglymostoma cirratum).

L’audiogramma ha una cratteristica forma ad U, poiché la soglia (threshold) richiesta per ogni specifica frequenza aumenta verso gli estremi del range audibile, e diminuisce nelle frequenze intermedie. Il range audibile nell’uomo va dai 16 Hz ai 20 kHz, mentre nello squalo nutrice va più o meno dai 100 Hz fino ad 1kHz. Ciò vuol dire che gli squali sono in grado di udire suoni a bassa frequenza (come spiegato sopra solo la componente di “particle motion”), con un range ottimale tra i 200 ed i 600 Hz. Diverse ricerche dimostrano che tali frequenze sono le stesse emesse dai movimenti di pesci in difficoltà. Pertanto è probabile che gli squali siano in grado di percepire prede in difficoltà o durante il nuoto, ma non si è ancora certi delle distanze massime alle quali tali suoni possano essere percepiti dagli squali stessi. Ulteriori studi sono necessari per capire quale importanza abbia il senso dell’udito per la biologia della specie.

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Per saperne di più:

Casper, B.M., Mann, D.A. 2006- Evoked potential audiograms of the nurse shark (Ginglymostoma cirratum) and the yellow stingray (Urobatis jamaicensis). Environm. Biol. Fish. 76(1), 101-108

Corwin, J.T., 1978- The relation of inner ear structure to the feeding behavior in sharks and rays. Scanning Electron Microscop. II, 1105-1112

Corwin, J.T. 1981b- Peripheral auditory physiology in the lemon shark: evidence of parallel otolithic and non-otolithic sound detection. J. Comp. Physiol. 142A: 379-390

Fay, R.R., Kendall, J.I., Popper, A.N., Tester, A.L. 1974- Vibration detection by the macula neglecta of sharks. Comp. Biochem. Physiol. 47A: 1235-1240

Fraser, P.J., Shelmerdine, R.L. 2002- Dogfish hair cells sense hydrostatic pressure. Nature 415,(2) , 495-496

Heupel, M.R., Simpfendorfer, C.A., Hueter, R.E. 2003- Running before the storm: blacktip sharks respond to falling barometric pressure associated with tropical storm Gabrielle. Journal of Fish Biology 63(5), 1357-1363 (7)

lovell, J.M., Findlay, M.M., Harper, G.M., Moate, R.M. 2007- The polarization of hair cells from the inner ear of the lesser spotted dogfish Scyliorhinus canicula. Journal of Fish Biology 70, 362-373

Lowenstein, O., Roberts, T.D.M. 1951- The localization and analysis of the responses to vibration from the isolated elasmobranch labyrinth. A contribution to the problem of the evolution of hearing in vertebrates. J. Physiol. 114: 471-489

Myrber, A. 2001- The acoustical biology of elasmobranchs. Environmental Biology of Fishes 60: 31-45

Roberts, B.L. 1978- Mechanoreception and the behaviour of elasmobranch fishes with special reference to the acousticolateralis system. pp. 331-390. In: E.S. Hodgson 6 R.R. Mathewson (ed.) Sensory Biology of Sharks, Skates and Rays, U.S. Government Printing Office, Washington D.C.

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Tag: pescecane, squali, squalo, udito